Gregor har lovet seg selv og aldri vende tilbake til Underlandet, den merkelige verdenen under New York City. Men i følge en ny profeti, som handler om den grusomme hvite kjemperotta, Bane, viser det seg at han er nøkkelpersonen. Underjordingene vet at det kun er en måte å få Gregor tilbake på, og det er å kidnappe lillesøsteren hans, Boots. Dermed må Gregor ut på en ny ekspedisjon sammen med flaggermusen Ares og dronning Luxa. Kjøttetende insekter, glupske blekkspruter og slanger fra dinosaurtiden er noen av farene som truer i jakten på Bane, men hvis Gregor ikke oppfyller profetien, er Underlandet truet av utslettelse.