"Fargen vinner i verdi hvis den forestiller noe, slik lyset viser seg tydeligst i støvsøylen", skriver Håkon Bleken i en aforisme. Gjennom flere år foregår en samtale mellom Bleken og litteraturkritikeren Tom Egil Hverven. De møtes jevnlig for å snakke om forholdet mellom billedkunst og litteratur - og om hva det kan bety at Bleken kalles en litterær maler.

Lyset i støvsøylen er et nærgående portrett av en kunstner, og en undersøkelse av kunstens forhold til virkelighet. Bokas form tar Blekens kraftfulle billedspråk på alvor, samtidig som samtalene er preget av blekensk humor.